Iki 1500 m. Rudaminoje įkurta parapija, pastatyta bažnyčia. 1525 m. jos rektoriumi buvo Jonas Domanovskis, vėliau Žemaičių vyskupas. 1528 m. Rudaminos bažnyčia prijungta prie Vilniaus Šv. Jono bažnyčios. Jos klebonas Juozapas Marševskis 1730 m. Rudaminoje vietoj senosios bažnyčios pastatė naują. 1781 m. minima parapinė mokykla. Mykolas Tiškevičius 1832 m. bažnyčią suremontavo. Apie 1835 m. Rudaminos apylinkėse apgyvendintos kelios stačiatikių šeimos. 1866 m. 603 katalikai užrašyti stačiatikiais, bažnyčia paversta Viešpaties Atsivertimo stačiatikių cerkve. 1876 m. pastatyta nauja mūrinė cerkvė.
1907–1909 m. pastatyta dabartinė medinė bažnyčia. 1921 m. atkurta parapija.
Ypatingą dėmesį verta skirti 1907–1909 metais statytai medinei bažnyčiai. Ji buvo statoma su dideliu tikinčiųjų entuziazmu, kai Rusijos valdžia šiek tiek sušvelnino požiūrį į katalikybę. Vietiniai meistrai naudojo senas, iš kartos į kartą perduotas medžio apdirbimo technikas, todėl bažnyčios konstrukcija yra tvirta ir meniška. Nors ji atrodo paprasta, jos viduje slypi gili sakrali prasmė, kurią pajunta kiekvienas lankytojas. Tai liudijimas apie stiprią bendruomenės tikėjimo jėgą, kuri sugebėjo atsilaikyti prieš visus išbandymus. Ši bažnyčia yra tikras tikėjimo ir ištvermės paminklas.