Rūdninkuose 1511 m. įkurta parapija, pastatyta bažnyčia. Jai 1614 m. paskirtas palivarkas su valstiečiais ir smuklė. Per karą 1655 m. bažnyčia sudeginta. 1713 m. minima be stogo, išdaužytais 4 langais bažnyčia. Klebonija be krosnių, langų ir stogo. Rūdninkuose nelikę nė vieno valstiečio namo. Bažnyčią 1775 m. sugriovė audra. Pamaldos laikytos bernardinų palivarko koplyčioje.
1790 m. bažnyčia atstatyta, atkurta parapija. 1835 m. kulto pastatas remontuotas. Iš uždarytos Trakų bernardinų bažnyčios 1845 m. atvežtas altorius. 1884 m. bažnyčia perstatyta. Tų pačių metų valdžios surinktais duomenimis Rūdninkų parapijoje 87 proc. gyventojų kalbėjo lietuviškai, tačiau pamaldos laikytos ir pamokslai sakyti tik lenkų kalba.
Nuo 1964 m. klebonavo Leonas Lavcevičius (1895–1981), (palaidotas šventoriuje), Sibiro tremtinys.
Ypatingą teologinę vertę turi 1845 metais iš uždarytos Trakų bernardinų bažnyčios atvežtas altorius. Bernardinai, priklausę Mažesniųjų brolių ordinui, pasižymėjo stipria askeze ir Marijos kultu. Šio altoriaus perkėlimas į Rūdninkus galėjo įtvirtinti tam tikrus pamaldumo akcentus, galbūt sustiprinti Eucharistijos garbinimą ar specifinius šventųjų kultus, kurie buvo svarbūs Trakų bernardinams. Be to, 1884 metų perstatymas, vykęs tuo metu, kai lietuvių kalba buvo aktyviai slopinama, o pamaldos vyko tik lenkiškai, sukuria įdomų kontrastą. Bažnyčia vizualiai atsinaujino, tačiau liturginė kalba liko uždara didžiajai daliai vietinių gyventojų, kas rodo sudėtingą tautinės ir religinės tapatybės santykį to meto Lietuvos kaime. Klebono Leonas Lavcevičiaus tremtis tik dar labiau pabrėžia dvasininkų auką už tikėjimą sovietmečiu.