Tai ankstyviausias mūrinis statinys buvusiose kapinėse, iškilęs stačiatikių sklypo centre. Cerkvė suprojektuota 1858 m. Vyriausioje kelių ir viešųjų pastatų valdyboje Sankt Peterburge. Pastatas nedidelis, graikiško kryžiaus plano. Statant išplėsta priecerkvio dalis, virš jos iškeltas bokštelis. Nuo prospekto link cerkvės vedė tiesus takas.
Iki 1935 m. buvo metropolito katedros cerkvė. Po Pirmojo pasaulinio karo parapijos lėšomis atliktas remontas, 1923 m. pašventinta. 1935 m. pastačius naują Apreiškimo Švč. Dievo Motinai soborą, Prisikėlimo cerkvė priskirta jam (tapo filija), reikšmė sumažėjo.
1947 m. sovietų valdžia oficialiai įregistravo parapiją. Cerkvėje mišias laikė soboro šventikas. 1957–1958 m. atliktas kapitalinis remontas. 1962 m. valdžia cerkvę uždarė neva dėl to, kad viena religinė bendruomenė negali naudotis dviem šventyklomis vienu metu. Cerkvė performuota į archyvą. 2000 m. pradžioje cerkvė suremontuota ir vėl atidaryta.