Manoma, kad pirmoji bažnyčia (arba koplyčia) buvo pastatyta apie 1323 m. 1408 m. pradėta statyti gotikinė bažnyčia, kuri 1441 m. padidinta, įkurta parapija. Lietuvos didžiojo kunigaikščio Aleksandro iniciatyva 1501 m. pastatyta mūrinė bažnyčia ir atiduota šalia įsikūrusiam dominikonų vienuolynui. Jam paskirtas namas mieste ir Vingrių šaltiniai.
1610 ir 1655 m. bažnyčia ir vienuolynas degė. 1679–1688 m. atstatyti ir rekonstruoti. Rekonstrukcijai vadovavo vienuolyno viršininkas Mykolas Vainilavičius. Po 1726, 1737, 1748 ir 1749 m. gaisrų vienuolyno ir bažnyčios liko tik sienos. Bažnyčia iki 1770 m. atstatyta, išplėsta, pastatyti 2 bokštai, kupolas, choras, altoriai ir portalas. Vienuolynas atstatytas iki 1776 m. Jam 1786 m. priklausė Baltupių palivarkas.
1812 m. apnaikintas bažnyčios vidus, paimti brangesni liturginiai reikmenys. 1813–1815 m. suremontuota. 1844 m. uždarius vienuolyną, bažnyčia tapo parapine. Vienuolyne įkurtos magistrato įstaigos, butai ir kalėjimas. Jame kalinti 1863 m. sukilėliai. Klebono Antano Daniševskio pastangomis bažnyčia 1899 m. suremontuota.
1934–1936 m. jos rūsius tyrė Vilniaus universiteto studentai. Rūsiuose yra išlikusių žmonių palaikų. Manoma, kad tai karų ar epidemijų aukos. Nuo 1976 m. bažnyčia buvo restauruojama (vadovas architektas Evaldas Purlys).
1993 m. rugsėjo 5 d. popiežius Jonas Paulius II bažnyčioje susitiko su lenkų katalikais.