Dvarininkė Kotryna Agnieška Astikaitė ir Bagdonas Jurevičius 1475 m. pastatė pirmą medinę bažnyčią. 1525 m. bažnyčiai dovanotas Širvintėlių kaimas. 1674 m. Mikalojus Žakas pastatė naują bažnyčią. XVIII a. antrojoje pusėje minima parapinė mokykla.
1847 m. parengtas dabartinės mūrinės bažnyčios projektas (architektas Tomas Tišeckis). 1852 m. projektas patvirtintas, leista statyti bažnyčią. Ji Viktoro Lupeikos, Širvintose klebonavusio 1854–1893 m., ir parapijiečių rūpesčiu pastatyta 1855–1860 m. V. Lupeika lenkino parapiją (lietuvių kalbą vadino pagoniška). Lietuviškai pamokslus pradėjo sakyti kunigas Jurgis Zimkus. Nuo 1945 m. Širvintose klebonavęs, vėliau altarista Petras Guobys (1915–1988), (palaidotas šventoriuje) suremontavo bažnyčią.