Jeronimas Valavičius 1617 m. prie Vabalninko dvaro pastatė medinę, vienabokštę bažnyčią ir jai dovanojo Mieliūnų kaimą. Be to, dvare klebonui skirta 2 valakai žemės. XVII a. turtas padidintas. 1639 m. minima parapinė mokykla, 1777 m. pastatyta nauja.
1696 m. bažnyčia sudegė. Pastatyta laikina medinė stoginė. Kunigo Abraomo Skirmunto rūpesčiu 1714 m. pastatyta nauja medinė vienabokštė bažnyčia. Per 1729 m. miestelio gaisrą sudegė bažnyčia ir visi parapijos trobesiai. Pamaldos laikytos šiaudinėje stoginėje. 1734 m. pastatyta trečioji medinė, čerpėmis dengta bažnyčia, turėjusi 3 altorius. 1740 m. minimas bažnyčios orkestras. Per miestelio gaisrą 1777 m. sudegė varpinė.
1782 m. bažnyčiai priklausė Baibokų, Bartkūnų ir Mieliūnų kaimai. Klebonas kanauninkas A. Smalinavičius 1806 m. apmūrijo šventorių, 1808 m. pastatė mūrinę kleboniją, 1814–1817 m. – dabartinę mūrinę bažnyčią. Ją 1818 m. konsekravo Kuršo vyskupo pagalbininkas Adomas Korvin-Kosakovskis. Kurį laiką jis buvo oficialus Vabalninko klebonas, nors čia negyveno. Prie mokyklos 1818 m. įsteigta biblioteka. 1880 m. bažnyčia padidinta, pastatyti du fasado bokštai, mūrinė varpinė. 1890 m. įrengti 33 registrų vargonai. 1904 m. bažnyčia išdažyta, įstatytas dailininko Vladislovo Pšibitnevskio sukurtas Šv. Pranciškaus vitražas. 1907 m. mokyklai paskirtas pirmas lietuvis mokytojas.
1910 m. įsikūrė Lietuvių katalikių moterų draugijos skyrius, kuris 1911 m. įrengė mezgimo ir audimo dirbtuves, įsteigė mergaičių ūkio ir namų ruošos mokyklą. 1915 m. nugriauti bažnyčios bokštai, sužaloti vargonai, stogas. Po 1921 m. bažnyčia suremontuota. Varpinėje pakabinti 4 varpai. 1944 m. rugpjūčio 1 d. nuo bombų sprogimų išbyrėjo bažnyčios langai, suskilo vitražai, apdaužyti vargonai. Klebono Mato Kirlio rūpesčiu bažnyčia suremontuota.