Pirmoji stačiatikių šventovė Kaune pastatyta XVI a. pabaigoje. 1620 m. karalius Zigmantas Vaza įsakė uždaryti cerkvę Senamiestyje. 1824 m. įsteigta Kauno stačiatikių parapija. Nuo XIX a. iki XX a. pradžios Kaune pastatyta 16 cerkvių ir koplyčių.
Įgulos soborą pritaikius Lietuvos kariuomenės bažnyčiai, 1930 m. ministrų kabinetas Kristaus Prisikėlimo cerkvės padidinimui skyrė 75 000 litų. Tačiau nuspręsta ne plėsti jau esamą cerkvę, bet statyti naują – tam buvo skirta papildomai 10 000 litų. Kadangi šių lėšų neužteko, buvo panaudotos tikinčiųjų aukos (iš viso kainavo apie 170 000 litų).
Cerkvės projektą 1932 m. parengė architektas Edmundas Frykas. Statybos darbai pradėti tų pačių metų vasarą ir tęsėsi iki 1935 m. rudens. Projektuodamas pastatą architektas stengėsi interpretuoti keleriopas tradicinių Rusijos cerkvių formas. Skirtingai nei senojoje cerkvėje, čia dominuoja kupolinė kompozicija.
1937 m. parapijoje buvo 4560 tikinčiųjų, 2 šventikai. Nuo lapkričio iki balandžio mėn. būdavo Dievo Motinos iš Surdegio vienuolyno ikona, kuri sobore yra ir dabar.
1945 m. parapijoje buvo 580 tikinčiųjų. 1947 m. sovietų valdžia parapiją įregistravo kartu su Kristaus Prisikėlimo cerkve. 1957 m. soborui priklausė 2385 stačiatikiai.
Teologiniu požiūriu, soboro pašventinimas Apreiškimui yra reikšmingas, nes Apreiškimas (Angelui apsireiškus Mergelei Marijai) žymi Naujojo Testamento pradžią ir įvykdytą Senojo Testamento pranašystę. Ši vieta Kaune tapo ne tik maldos centru, bet ir simboliu, rodančiu stačiatikių bendruomenės atsparumą ir norą išlaikyti savo tikėjimą sudėtingu tarpukario laikotarpiu, kai kitos cerkvės buvo uždarytos ar pritaikytos kitoms reikmėms. Pastato dydis ir puošnumas liudijo apie parapijos gyvybingumą ir tikinčiųjų aukojimo dvasią, kuri viršijo valstybės skirtas lėšas.