Bažnyčia Vepriuose minima 1553 m. Šemetos 1616 m. kapinėse pastatė mūrinę koplyčią. Apie 1683 m. Milašiūnų palivarkas dovanotas Vilniaus dominikonams (panaikinti 1844 m.), administravusiems Veprių bažnyčią. Jie vienuolyno Vepriuose nepastatė ir bažnyčia mažai rūpinosi. 1810 m. prie mūrinės koplyčios pristatyta medinė dalis (1895 m. buvo du mediniai priestatai). 1845 m. į Veprius perkeltas Upninkų parapijos centras. 1892 m. akmenų mūro tvora aptvertas šventorius.
1882–1900 m. prie Šventosios ir Veprių ežero pastatytos mūrinės Kryžiaus kelio stočių koplyčios (sunaikintos 1963 m., išskyrus esančias šventoriuje).
1909–1910 m. Klebono T. Vasiliausko rūpesčiu, remiant Veprių dvaro valdytojui Marijonui Vandalinui Pliateriui ir apylinkių ūkininkams, pastatyta dabartinė bažnyčia (archit. Vladislovo Stipulkovskio projektas). Ją 1936 m. konsekravo vyskupas Teofilius Matulionis. 1919 m. rugpjūčio 24 d. lenkų kariai sunaikino bažnyčios archyvą, išsivežė kleboną. 1941 m. birželio 22 d. raudonarmiečiai Skaruliuose sušaudė ilgametį Veprių kleboną Boleslovą Vėgėlę.
1944 m. liepos 24 d. besitraukdama vokiečių kariuomenė susprogdino bažnyčios varpinės bokštą. Buvo apgadinta bažnyčia, dužo dauguma vitražų. Po Antrojo pasaulinio karo, daugiausia vietos gyventojų pastangomis ir lėšomis, bokštas atstatytas žemesnis ir toks stovi iki šiandien. Planuojama jo rekonstrukcija, siekiant sugrąžinti pirmykštę bažnyčios išvaizdą.