Linkmenyse iki 1500 m. pastatyta bažnyčia ir įsteigta parapija. 1554 m. minima sumenkusi bažnyčia. 1645 m. pastatyta nauja. Grafas Tiškevičius 1720 m. pastatė medinę bažnyčią. XVIII a. veikė parapinė mokykla. Linkmenų bažnyčiai 1820 m. priklausė jurisdika miestelyje ir šie kaimai: Cijonai, Grikiapelė, Kiškiai, Rukiškė, Tumėniškė.
1882 m. patvirtintas karo inžinieriaus Čerkasovo naujos mūrinės bažnyčios projektas (sąmatinė vertė 11 914 rb). Numatoma statyti bažnyčia nebuvo didesnė už senąją, todėl generalgubernatorius 1884 m. leido statyti. Pastatyta 1887 m. Linkmenys ir dalis parapijos 1920 m. buvo Lenkijos okupuoti. 1933–1936 m. veikė „Ryto“ draugijos skaitykla.