Iki 1500 m. Rudaminoje įkurta parapija, pastatyta bažnyčia. 1525 m. jos rektoriumi buvo Jonas Domanovskis, vėliau Žemaičių vyskupas. 1528 m. Rudaminos bažnyčia prijungta prie Vilniaus Šv. Jono bažnyčios. Jos klebonas Juozapas Marševskis 1730 m. Rudaminoje vietoj senosios bažnyčios pastatė naują. 1781 m. minima parapinė mokykla. Mykolas Tiškevičius 1832 m. bažnyčią suremontavo. Apie 1835 m. Rudaminos apylinkėse apgyvendintos kelios stačiatikių šeimos. 1866 m. 603 katalikai užrašyti stačiatikiais, bažnyčia paversta Viešpaties Atsivertimo stačiatikių cerkve. 1876 m. pastatyta nauja mūrinė cerkvė.
1907–1909 m. pastatyta dabartinė medinė bažnyčia. 1921 m. atkurta parapija.