Raudondvaryje 1785 m. pastatyta medinė koplyčia. Ji 1795 m. tapo Vilkijos parapijos filija. Grafas Benediktas Emanuelis Tiškevičius 1851 m. skyrė bažnyčiai 33 ha žemės ir įsipareigojo kunigui kasmet mokėti po 600 rublių. 1852 m. įkurta parapija. Pagal italų architekto Lauryno Cezario Anikinio projektą 1852–1856 m. pastatyta mūrinė bažnyčia, 1861 m. – mūrinė klebonija. Bažnyčią 1857 m. konsekravo vyskupas Motiejus Valančius. 1909–1914 m. veikė Lietuvių katalikų blaivybės draugijos skyrius.
Bažnyčia 1915 m. sugriauta. Griuvėsiai pradėti valyti 1927 m. Pagal inžinieriaus Vaclovo Michnevičiaus projektą mūrinė bažnyčia 1930–1938 m. atstatyta. Statyba rūpinosi klebonas Stanislovas Irtmanas. Ją 1938 m. dekoravo dailininkės G. Butauskaitė ir A. Klimaitė, konsekravo arkivyskupas Juozapas Skvireckas. Į bažnyčią 1944 m. pataikė dvi bombos. Ji buvo apgriauta, pramušti perdengimai, numuštas vieno bokšto viršus. Kunigo Antano Slavinsko iniciatyva 1957 m. bažnyčia suremontuota.