Pirmoji bažnyčia pastatyta 1674 m. Jai 1675 m. nupirktas varpas. Nuo 1680 m. pradėtos rašyti metrikų knygos (įrašai nereguliarūs). Iš Onuškio dvaro 1698 m. bažnyčiai dovanota žemės, kurią Chominskiai atėmė. 1772 m. inventoriuje nurodyta griūvanti prūsiško mūro bažnyčia.
Ona Kaminslienė ir Konstantinas Kaminskas 1774 m. pastatė naują medinę bažnyčią. Klebonas Petras Dočkus pastatė prieglaudą, sutvarkė ūkinius trobesius. Ilgametis Onuškio klebonas Juozas Čuvinskas (Onuškyje 1907–1933 m.; čia ir palaidotas) 1908 m. kapitališkai suremontavo bažnyčią, sujungė jos žemes į 41 ha sklypą, įsteigė „Laimės“ kooperatyvą. Klebono rūpesčiu 1920 m. įsteigta senelių prieglauda, 1921 m. perdengtas bažnyčios stogas. Klebonas Leonardas Tamošauskas 1949 m. balandžio 23 d. suimtas, nuteistas 10 m. kalėti (į Lietuvą grįžo 1956 m.).